2006年的時候，甫出道的岡田還在小打小鬧地跑龍套，拍攝日本工學院專門學校的廣告而出道。
2007年4月20日，參與拍攝的電視劇《生徒諸君！》在日本首播。7月3日，參與拍攝的電視劇《花樣少男少女》在日本首播。7月28日，主演的電影《天然子結構》在日本上映，飾演大澤廣海。
2008年3月15日，主演的電影《吹奏吹奏樂樂》在日本上映。7月21日，參與拍攝的電視劇《太陽與海的教室》在日本首播，飾演根岸洋貴。12月20日，與山下理緒、木野花、田中哲司等主演的電影《魔法使的條件》在日本上映，飾演綠川豪太。
2009年2月21日，與北乃紀伊、仲裏依紗、成宮寬貴等主演的電影《前路漫漫》在日本上映。3月14日，主演的電影《夏威夷少年》在日本上映，飾演玲雄 。5月23日，與加瀨亮、小日向文世、吉高由裏子等主演的電影《重力小醜》在日本上映，飾演奧野春，該劇還是直木獎候選小說的電影版。憑借在該劇出色的表現，贏得了日本奧斯卡、報知、運動日刊、藍絲帶等壹系列電影獎的新人獎 。8月1日，與夏帆等主演的電視劇《粉紅系男孩》在日本首播，飾演正宗飛鳥 。10月24日，與井上真央、杉本哲太、原田夏希等主演的電影《屬於妳的我的初戀》在日本上映，飾演垣野內逞 。年末於亞細亞大學管理學院休學。
2010年6月5日，參與拍攝的電影《告白》在日本上映，飾演寺田良輝 。9月11日，主演的電影《惡人》在日本上映，飾演增尾圭吾 。10月22日，與蒼井優主演的電影《雷櫻》在日本上映，飾演清水齊道 。
2011年4月23日，與與仲裏依紗、市村正親、小澤征悅等主演的電影《怪醫黑傑克》在日本上映。5月28日，與堤真壹、綾瀨遙、中井貴壹等主演的電影《豐臣公主》在日本上映 。11月19日，與榮倉奈奈等主演的電影《彼時生命》在日本上映 。
2012年1月，與松山健壹、深田恭子、玉木宏等主演的電視劇《平清盛》在日本首播，首次演出大河劇並兼任旁白解說，為大河劇史上最年輕的旁白 。1月16日，與中谷美紀、加藤愛、長谷川博己等主演的電視劇《神聖的怪物們》在日本首播，飾演司馬健吾 。5月5日，與小栗旬、麻生久美子、堤真壹等主演的電影《宇宙兄弟》在日本上映，飾演南波日日人 。9月1日，與綾瀨遙等主演的電影《亞子的秘密》在日本上映 。
2013年1月6日，參與拍攝的電視電影《ATARU SP ～來自紐約的挑戰書！！》在日本首播。9月14日，參與拍攝的電影《ATARU 電影版》在日本上映。10月9日，與堺雅人、新垣結衣等主演的電視劇《legal high 2》在日本富士電視臺播出，岡田飾演新人律師羽生晴樹。
2014年3月8日，與濱田嶽、深田恭子、渡邊大等主演的電影《偉大的咻啦啦砰》在日本上映 。5月24日，與忽那汐裏、佐野史郎等主演的電影《哦！爸爸們》在日本上映，為繼《夏威夷男孩》後，睽違五年來再次的單獨電影主演，也是第三次出演知名作家伊阪幸太郎的作品 。
2015年8月，新垣結衣主演的電視劇《掟上今日子的備忘錄》追加卡司，岡田將生飾演隱館厄介壹角。參演改編自清水玲子同名漫畫的真人電影《秘密 THE TOP SECRET》 。
2016年，主演NTV春季日十檔期的新劇《我是寬松世代怎麽了》 。參演佐藤健主演的電影《何者》 。